An exceptional “dual feeding” strategy underlies a Mediterranean coral’s resilience to rising sea temperatures, according to a study in Nature.

The stony coral Oculina patagonica is known to feed itself with or without algae. Now, the first direct comparison of algae-hosting cells in O. patagonica and other coral species reveals how this flexibility works at the genetic and cellular level.

First discovered in the Gulf of Genoa in 1966, O. patagonica was thought to be an invasive species from the Atlantic, until recent studies showed it is native to the Mediterranean, quietly persisting in small numbers for millions of years until changing conditions helped it expand.

The coral has spread rapidly since. It has established populations along most of the shallow coasts of the Mediterranean Sea, where water temperatures range from around or below 10ºC in winter to over 30ºC in summer.

“When first documented in Levantine waters, it was thought that O. patagonica would not survive because summer temperatures were too high, but against all predictions, it established itself and populations are growing,” explains Dr. Shani Levy, first author of the study who carried out the work at the Centre for Genomic Regulation (CRG) in Barcelona.

Oculina is a type of stony coral, marine animals which build hard skeletons. Stony corals host photosynthetic algae in their cells and rely on them for energy in a mutually beneficial symbiotic relationship. The algae can provide up to 90% of a coral’s energy requirements, fuelling the formation of massive calcium carbonate skeletons that provide the structure and foundation for coral reefs.

However, Oculina is different. Its skeleton is small and its partnership with algae is optional. When the Mediterranean’s sea temperatures climb past 29°C, it expels algae from its host cells, losing its brown-orange colour. This bleaching event would be fatal for other corals, but Oculina survives long enough to regain algae in its host cells during the cooler autumn waters. It can even survive without any algae at all, with populations found in caves or at depths of 30 to 40 metres, where little light penetrates.

“Oculina’s ability to live without a photosynthetic partner allows it to settle in deeper waters where less light is abundant, or tolerate turbid waters, where light is blocked by increased sedimentation caused by navigating ships. That’s a huge advantage in the human-altered Mediterranean Sea and one of the reasons we chose to study this species,” explains Dr. Xavier Grau-Bové, co-author of the study and postdoctoral researcher at the Centre for Genomic Regulation (CRG) in Barcelona.

The authors of the study explored the stony coral’s resilience at the genetic, cellular and evolutionary level. The research group specialises in combining genome sequencing with single-cell sequencing to uncover how life’s cellular building blocks evolved in species, especially in non-model or understudied organisms.

They sequenced Oculina patagonica’s genome and analysed tens of thousands of individual cells to look at which genes are used when the marine animal contains symbiotic algae vs. when it doesn’t. The researchers also built similar cell atlases for two tropical stony corals that depend entirely on algae to allow for direct comparison between species.

They discovered that when algae are present, Oculina’s cells rely strongly on lipids, or fats, obtained from the symbionts. These lipids are important building blocks and can be stored for later use, giving the coral a more stable energy reserve than sugars alone.

When algae are absent, Oculina shifts its cell programs, boosting the activity of immune-like cells that could be clearing away dying symbiotic cells. It also expands gland and digestive cells, allowing the coral to capture and digest particles directly from the water. This mode of feeding is known as heterotrophy.

“Oculina is resilient because it does not strictly depend on photosynthetic products from the algae,” explains ICREA Research Professor Arnau Sebe-Pedrós, senior author of the study and researcher at the Centre for Genomic Regulation (CRG).

“It can obtain photosynthetic products when the algae are present, and that’s probably optimal, but Oculina can also survive feeding only heterotrophically, eating small organic particles and plankton captured and digested in the gut,” he adds.

When the researchers compared cell atlases, they found the same cells and gene pathways Oculina uses to feed heterotrophically in other corals that are algae-dependent, but they are switched. The discovery means the ability to feed without algae is not unique to Oculina, but an ancient ability that is present across corals, likely conserved from a common ancestor.

“Oculina’s life strategy seems to be one of resilience through diversification. It didn't need to invent a completely new lifestyle from scratch but rather dust off some old tools in its toolbox,” says Dr. Grau-Bové.

The study is a window into how marine species are adapting to climate change in the Mediterranean. As a semi-enclosed sea, Mediterranean waters experience sharper swings in temperature, salinity and nutrient inputs than the open ocean.

“It acts like a natural stress test,” says Dr. Levy. “Corals and other organisms living here are already coping with more extreme fluctuations, so the Mediterranean gives us a kind of preview of how marine life might fare under accelerated climate change.”

While the study suggests corals like O. patagonica may have a better chance of surviving in warming oceans, the researchers caution that Oculina itself is not a major reef-builder, so it’s unlikely to mitigate the loss of coral reefs, ecosystems which cover less than 1% of the ocean floor yet support a quarter of all marine species.

“The best way to help any marine ecosystem, reefs included, to withstand this warming world will always be to prevent the warming in the first place,” concludes Dr. Grau-Bové.

EN CASTELLANO

Un coral mediterráneo desafía las olas de calor marinas gracias a una dieta flexible

Una excepcional estrategia de “alimentación dual” sustenta la resistencia de un coral mediterráneo ante el aumento de las temperaturas marinas, según un estudio publicado en la revista Nature.

El coral pétreo Oculina patagonica es conocido por su capacidad para alimentarse con o sin algas. Ahora, la primera comparación directa entre las células huésped de algas de la O. patagonica y las de otras especies de coral revela cómo funciona esta flexibilidad a nivel genético y celular.

Descubierta por primera vez en el golfo de Génova en 1966, la O. patagonica se consideró durante décadas una especie invasora procedente del Atlántico. Sin embargo, estudios recientes demostraron que es originaria del Mediterráneo, donde ha persistido en pequeñas poblaciones durante millones de años, hasta que las condiciones cambiantes favorecieron su expansión.

Desde entonces, el coral se ha extendido con rapidez, estableciendo poblaciones a lo largo de la mayoría de las costas poco profundas del Mediterráneo, donde las temperaturas del agua oscilan entre unos 10 ºC, o menos, en invierno, y más de 30 ºC en verano.

“Cuando se documentó por primera vez en aguas levantinas, se pensó que la O. patagonica no sobreviviría porque las temperaturas estivales eran demasiado altas, pero contra todo pronóstico consiguió establecerse, y sus poblaciones están creciendo”, explica la doctora Shani Levy, primera autora del estudio, que realizó la investigación en el Centro de Regulación Genómica (CRG) de Barcelona.

La Oculina es un tipo de coral pétreo, animales marinos que construyen esqueletos duros. Los corales pétreos albergan algas fotosintéticas en sus células y dependen de ellas para obtener energía, en una relación simbiótica mutuamente beneficiosa. Las algas pueden aportar hasta un 90% de las necesidades energéticas del coral, alimentando la formación de los macizos esqueletos de carbonato cálcico que constituyen la base y estructura de los arrecifes.

Sin embargo, la Oculina es distinta. Su esqueleto es pequeño y su asociación con las algas es opcional. Cuando la temperatura del mar Mediterráneo supera los 29 ºC, expulsa las algas de sus células huésped y pierde su característico color marrón anaranjado. Este fenómeno de blanqueamiento resultaría fatal para otras especies, pero la Oculina sobrevive el tiempo suficiente para recuperar las algas cuando las aguas se enfrían en otoño. Incluso puede subsistir completamente sin ellas, con poblaciones que se encuentran en cuevas o a profundidades de entre 30 y 40 metros, donde penetra muy poca luz.

“La capacidad de la Oculina para vivir sin un socio fotosintético le permite asentarse en aguas más profundas, donde la luz escasea, o tolerar aguas turbias, donde la luz se ve bloqueada por la sedimentación generada por el tráfico marítimo. Es una enorme ventaja en un Mediterráneo transformado por la actividad humana, y una de las razones por las que decidimos estudiar esta especie”, explica el doctor Xavier Grau Bové, coautor del estudio e investigador posdoctoral en el CRG.

Los autores analizaron la resistencia de este coral pétreo desde un enfoque genético, celular y evolutivo. El grupo de investigación se especializa en combinar la secuenciación del genoma con análisis single cell (de células individuales) para desentrañar cómo evolucionaron los componentes celulares de la vida, especialmente en organismos no modelo o poco estudiados.

Secuenciaron el genoma de la Oculina patagonica y analizaron decenas de miles de células individuales para determinar qué genes se activan cuando el animal marino contiene o no algas simbióticas. Además, elaboraron atlas celulares comparables de dos corales tropicales que dependen por completo de las algas, lo que permitió una comparación directa entre especies.

Descubrieron que, cuando las algas están presentes, las células de la Oculina dependen en gran medida de los lípidos o grasas obtenidos de sus simbiontes. Estos lípidos son componentes esenciales que pueden almacenarse para su uso posterior, proporcionando al coral una reserva de energía más estable que los azúcares.

Cuando las algas desaparecen, la Oculina reajusta sus programas celulares, aumentando la actividad de células de tipo inmunitario que probablemente eliminan los restos de las células simbióticas moribundas. También expande sus células glandulares y digestivas, lo que le permite capturar y digerir partículas directamente del agua, un modo de alimentación conocido como heterotrofia.

“La Oculina es resistente porque no depende estrictamente de los productos fotosintéticos de las algas”, explica el profesor de investigación ICREA Arnau Sebé Pedrós, autor principal del estudio e investigador del CRG. “Puede obtener esos productos cuando las algas están presentes, lo cual es probablemente la situación óptima, pero también puede sobrevivir alimentándose únicamente de manera heterotrófica, ingiriendo pequeñas partículas orgánicas y plancton que captura y digiere en su sistema digestivo”, añade.

La comparación de los atlas celulares reveló que otros corales dependientes de las algas tienen los mismos tipos de células y vías genéticas que la Oculina emplea para alimentarse de forma heterotrófica, aunque se encuentran desactivadas. El hallazgo sugiere que la capacidad de alimentarse sin algas no es exclusiva de la Oculina, sino una habilidad ancestral presente en todos los corales y probablemente conservada desde un antepasado común.

“La estrategia vital de la Oculina parece basarse en la resiliencia a través de la diversificación. No necesitó inventar un nuevo modo de vida desde cero, sino desempolvar viejas herramientas de su caja”, afirma el doctor Grau Bové.

El estudio ofrece una visión única sobre la forma en que las especies marinas están adaptándose al cambio climático en el Mediterráneo. Al ser un mar semicerrado, sus aguas experimentan variaciones más bruscas de temperatura, salinidad y aportes de nutrientes que el océano abierto.

“Funciona como una especie de prueba de estrés natural”, afirma la doctora Levy. “Los corales y otros organismos que viven aquí ya afrontan fluctuaciones extremas, por lo que el Mediterráneo nos ofrece una especie de avance de cómo podría desenvolverse la vida marina bajo un cambio climático acelerado”.

Aunque el estudio sugiere que corales como la O. patagonica podrían tener mayores probabilidades de sobrevivir en océanos cada vez más cálidos, los autores del estudio advierten de que la Oculina no es un coral constructor, por lo que difícilmente podrá compensar la pérdida de los arrecifes, ecosistemas que cubren menos del 1% del fondo oceánico, pero que albergan una cuarta parte de todas las especies marinas.

“La mejor manera de ayudar a cualquier ecosistema marino, incluidos los arrecifes, a soportar este mundo cada vez más cálido será siempre evitar el calentamiento desde su origen”, concluye el doctor Grau Bové.

EN CATALÀ

Un corall mediterrani desafia les onades de calor marines gràcies a una dieta flexible

Una excepcional estratègia d'"alimentació dual" sustenta la resistència d'un corall mediterrani davant l'augment de les temperatures marines, segons un estudi publicat a la revista Nature.

El corall petri Oculina patagonica és conegut per la seva capacitat per alimentar-se amb algues o sense. Ara, la primera comparació directa entre les cèl·lules hoste d'algues de l'O. patagonica i les d'altres espècies de corall revela com funciona aquesta flexibilitat a nivell genètic i cel·lular.

Descoberta per primera vegada al golf de Gènova el 1966, l'O. patagonica es va considerar durant dècades una espècie invasora procedent de l'Atlàntic. No obstant això, estudis recents van demostrar que és originària del Mediterrani, on ha persistit en petites poblacions durant milions d'anys, fins que les condicions canviants van afavorir la seva expansió.

Des d'aleshores, el corall s'ha estès amb rapidesa, establint poblacions al llarg de la majoria de les costes poc profundes del Mediterrani, on les temperatures de l'aigua oscil·len entre uns 10 ºC, o menys, a  l'hivern, i més de 30 ºC a l'estiu.

"Quan es va documentar per primera vegada en aigües llevantines, es va pensar que l'O. patagonica no sobreviuria perquè les temperatures estivals eren massa altes, però contra tot pronòstic va aconseguir establir-se, i les seves poblacions estan creixent", explica la doctora Shani Levy, primera autora de l'estudi, que va realitzar la investigació al Centre de Regulació Genòmica (CRG) de Barcelona.

L'Oculina és un tipus de corall petri, animals marins que construeixen esquelets durs. Els coralls petris alberguen algues fotosintètiques en les seves cèl·lules i en depenen per obtenir energia, en una relació simbiòtica mútuament beneficiosa. Les algues poden aportar fins a un 90% de les necessitats energètiques del corall, alimentant la formació dels massissos esquelets de carbonat càlcic que constitueixen la base i estructura dels esculls.

No obstant això, l'Oculina és diferent. El seu esquelet és petit i la seva associació amb les algues és opcional. Quan la temperatura del mar Mediterrani supera els 29 ºC, expulsa les algues de les seves cèl·lules hoste i perd el seu característic color marró ataronjat. Aquest fenomen d’emblanquiment resultaria fatal per a d’altres espècies, però l'Oculina sobreviu el temps suficient per recuperar les algues quan les aigües es refreden a la tardor. Fins i tot pot subsistir completament sense elles, amb poblacions que es troben en coves o a profunditats d'entre 30 i 40 metres, on penetra molt poca llum.

"La capacitat de l'Oculina per viure sense un soci fotosintètic li permet assentar-se en aigües més profundes, on la llum escasseja, o tolerar aigües tèrboles, on la llum es veu bloquejada per la sedimentació generada pel trànsit marítim. És un enorme avantatge en un Mediterrani transformat per l'activitat humana, i una de les raons per les quals decidírem estudiar aquesta espècie", explica el doctor Xavier Grau Bové, coautor de l'estudi i investigador postdoctoral al CRG.

Els autors van analitzar la resistència d'aquest corall petri des d'un enfocament genètic, cel·lular i evolutiu. El grup de recerca s'especialitza a combinar la seqüenciació del genoma amb anàlisi single cell (de cèl·lules individuals) per desentranyar com van evolucionar els components cel·lulars de la vida, especialment en organismes no model o poc estudiats.

Van seqüenciar el genoma de l'Oculina patagonica i van analitzar desenes de milers de cèl·lules individuals per determinar quins gens s'activen quan l'animal marí conté o no algues simbiòtiques. A més, van elaborar atles cel·lulars comparables de dos coralls tropicals que depenen per complet de les algues, fet que permeté una comparació directa entre espècies.

Van descobrir que, quan les algues hi són presents, les cèl·lules de l'Oculina depenen en gran mesura dels lípids o greixos obtinguts dels seus simbionts. Aquests lípids són components essencials que poden emmagatzemar-se per al seu ús posterior, proporcionant al corall una reserva d'energia més estable que els sucres.

Quan les algues desapareixen, l'Oculina reajusta els seus programes cel·lulars, augmentant l'activitat de cèl·lules de tipus immunitari que probablement eliminen les restes de les cèl·lules simbiòtiques moribundes. També expandeix les seves cèl·lules glandulars i digestives, cosa que li permet capturar i digerir partícules directament de l'aigua, un mode d'alimentació conegut com a heterotròfia.

"L'Oculina és resistent perquè no depèn estrictament dels productes fotosintètics de les algues", explica el professor d’investigació ICREA Arnau Sebé Pedrós, autor principal de l'estudi i investigador del CRG. "Pot obtenir aquests productes quan les algues hi són presents, la qual cosa és probablement la situació òptima, però també pot sobreviure alimentant-se únicament de manera heterotròfica, ingerint petites partícules orgàniques i plàncton que captura i digereix en el seu sistema digestiu", afegeix.

La comparació dels atles cel·lulars va revelar que altres coralls dependents de les algues tenen els mateixos tipus de cèl·lules i vies genètiques que l'Oculina empra per alimentar-se de forma heterotròfica, tot i que es troben desactivades. La troballa suggereix que la capacitat d'alimentar-se sense algues no és exclusiva de l'Oculina, sinó una habilitat ancestral present en tots els coralls i probablement conservada des d'un avantpassat comú.

"L'estratègia vital de l'Oculina sembla basar-se en la resiliència a través de la diversificació. No va necessitar inventar un nou mode de vida des de zero, sinó desempolsegar eines velles de la seva caixa", afirma el doctor Grau Bové.

L'estudi ofereix una visió única sobre la forma en què les espècies marines estan adaptant-se al canvi climàtic a la Mediterrània. Com que és un mar, les seves aigües experimenten variacions més brusques de temperatura, salinitat i aportacions de nutrients que l'oceà obert.

"Funciona com una espècie de prova d'estrès natural", afirma la doctora Levy. "Els coralls i altres organismes que viuen aquí ja afronten fluctuacions extremes, per la qual cosa el Mediterrani ens ofereix una espècie d'avanç de com podria desenvolupar-se la vida marina sota un canvi climàtic accelerat".

Tot i que l'estudi suggereix que corals com l'O. patagonica podrien tenir més probabilitats de sobreviure en oceans cada vegada més càlids, els autors de l'estudi adverteixen que l'Oculina no és un corall constructor, per la qual cosa difícilment podrà compensar la pèrdua dels esculls de corall, ecosistemes que cobreixen menys de l'1% del fons oceànic,  però que alberguen una quarta part de totes les espècies marines.

"La millor manera d'ajudar qualsevol ecosistema marí, inclosos els esculls de corall, a suportar aquest món cada vegada més càlid serà sempre evitar l'escalfament des del seu origen", conclou el doctor Grau Bové.